1964年に開設され、日本で最初に「市民ギャラリー」を冠した施設といわれています。旧中区庁舎（1964～1974年）、横浜市教育文化センター（1974～2013年）の二つの所在地を経て、2014年より現在地で運営しています。主に市民の美術団体を対象とした展示室、創作活動のできるアトリエの貸出し、そして年3本の企画展や大人・子ども向けの造形講座等の主催事業を両輪に、横浜の芸術文化の発展の一端を担ってきた長い歴史があります。約1,300点のコレクション（所蔵作品）も有しています。